Die Kagyü Linie begann mit dem grossen Yogi Tilopa, der im 10. Jahrhundert in Nordindien lebte. Tilopa erhielt vier spezielle Übertragungen (tib.: bka-babs-bzhi).
Obwohl einige Diskrepanz in den historischen Quellen bezüglich der Identität der Meister einer jeden der vier Übertragungen besteht, so weist doch der allgemeine Konsensus auf folgende Quellen hin: Die erste der vier stammt von Nagarjuna und besteht aus zwei Tantras, der "Sangwa Düpa Tantra" (sanskr.:Guhyasamaya) und der "Denschi Tantra". Es enthält ebenso die Praktiken über den "Illusorischen Körper" (tib.: sgyu-lus) und die "Übertragung" (tib.: pho-ba). Die zweite spezielle Übertragung stammte von Nakpopa und enthält den "Gyuma Dschenmo"-Tantra (sanskr.: Mahamaya) und die Praxis "Bewusst Träumen" (tib.: rmi-lam). Die dritte spezielle Übertragung stammte von Lawapa und enthält den "Demdschok"-Tantra und die Praxis von "Klarem Licht" (tib.: od-gsal). Die vierte wurde von Khandro Kalpa Zangmo übermittelt und enthält den Tantra bekannt als "Gyepa Dordje" (sanskr.: Hevajra) und die Praxis von "Tummo".
Diese Lehren wurden von Tilopa an Naropa weitergegeben und wurden als die "Sechs Yogas von Naropa" gekennzeichnet. Sie werden als zentrales Thema der Kagyü Linie betrachtet. Naropa vermittelte sein Wissen an Marpa, den grossen Übersetzer, der von Tibet nach Indien reiste um dort instruiert zu werden und der darauf nach Tibet zurückkehrte und die Darmalehren verbreitete.
Sein Schüler Milarepa wurde einer der grössten Yogis von Tibet. Durch unermüdliche Beharrlichkeit in der Mahamudra-Praxis und den "Sechs Yogas von Naropa" erreichte er tiefe Realisation der letztendlichen Natur der Wirklichkeit .
Milarepas Übertragung wurde von Gampopa, dem Arzt aus Dhagpo, weitergetragen. Dieser studierte ursprünglich in der Kadampa Tradition, welche ein gradueller Pfad ist und die "Lam Rim"-Lehren enthält. Er begegnete Milarepa und erreichte die Realisierung der letztendlichen Wirklichkeit unter seiner Anleitung. Er etablierte monastische Institutionen, lehrte in hohem Mass und zog viele Schüler an. Vier dieser Schüler gründeten die vier Hauptschulen der Kagyüs: Babrom Dharma Wangdschuk gründete die Babrom Kagyü, Pagdru Dordje Gyalpo gründete die Pagdru Kagyü, Schang Tsalpa Tsondru Drag gründete die Tsalpa Kagyü und Karmapa Düsum Khjenpa gründete die Kamtsang Kagyü, oder besser bekannt als Karma Kagyü-Schule.
Es war der I. Karmapa, Düsum Khjenpa, der die vollständige Mahamudra-Übertragung von Gampopa erhielt.
Hinzu kamen später die acht kleineren Kagyü-Linien, Taglung Kagyü, Trophu Kagyü, Drukpa Kagyü, Martsang Kagyü, Yerpa Kagyü, Yazang Kagyü, Schugseb Kagyü und Drikung Kagyü.
Die unterschiedlichen Kagyü-Linien wurden nicht wegen ihrer Lehren als gross oder klein unterschieden, darin sind sie sich gleich. Die vier grossen Linien wurden als solche bezeichnet, weil sie von Gampopa selbst, die kleineren Linein von einer späteren Generation von Lehrern abstammten. Heutzutage findet man unter den vier grossen Linien vorwiegend die Karma Kagyü. Unter den kleinen Linien existieren nur noch die Taglung, Drukpa und Drikung Kagyü als unabhängige Linie.
Die Linien mögen sich in ihren Übertragungen unterscheiden, aber allen buddhistischen Traditionen in Tibet gemeinsam sind die Linie der Pratimoksha-und der Bodhisattva-Gelübde.
"Der goldene Kagyü-Kranz" bezieht sich auf die Meister, die Linienhalter des Mahamudra wuden. Es sind dies die indischen Meister der Linie und die sukzessiven Reinkarnationen der Karmapas, sowie deren wichtigsten Schüler, die die Übertragungen weitergaben. Diese Linienhalter werden jeweils vom Karmapa selbst ausgewählt, was die Intaktheit und die Reinheit der Lehren sicherstellt.
Der Karmapa hat als grosser Bodhisattva die Fähigkeit, die Realisation und Qualitäten anderer zu erkennen und ist deshalb in der Lage seinen eigenen Lehrer zu selektieren. Es gibt keine fixe Regel, welche den Lehrer zum vornherein definiert.
In einigen Fällen sind die Linienhalter selbst eminente Reinkarnationen, in anderen Fällen sind es aussergewöhnliche Praktizierende ohne hohen Status in der religiösen Hierachie.
Ein weiterer Aspekt der Kagyü-Linie sind die Interimdirektoren der Administration. Sie sind Verwalter der Karmapa-Klöster zwischen den Reinkarnationen, sind selber aber nicht Linienhalter. Der XIV. Karmapa, Thegschog Dordje, ernannte zum Beispiel den Führer der Drugpa Kagyü, den IX. Drukdschen Mipham Dschökji Gjamtso (auch bekannt als Mingdjur Wangi Gjalpo), zum Interimsdirektor der Administration.
Der XVI. Karmapa gründete die juristische Körperschaft, den Karmapa Charitable Trust, um dem indischen Recht zu genügen, und bestimmte seine Verwalter. Sie sind nun verantwortlich für die Angelegenheiten des Sitzes und der verbundenen Klöster von S.H. dem XVI. Karmapa, bis der XVII. Karmapa diese Aufgaben übernehmen wird.